نشأ جون في المدن التوأم في مينيسوتا. بعد تخرجه من أكاديمية سانت توماس، وهي مدرسة ثانوية كاثوليكية عسكرية للبنين، انتقل جون إلى مدينة آيوا للالتحاق بجامعة أيوا. هناك سينتقل من الكتابة إلى السينما. وبعد ذلك بعامين، انتقل جون إلى مانهاتن لحضور برنامج أفلام جامعة نيويورك. بعد تخرجه من جامعة نيويورك، انتقل جون إلى لوس أنجلوس لمتابعة مهنة صناعة الأفلام. كتب جون وأخرج فيلمه الطويل الأول Full Moon Rising (1996) بعد تخرجه من الكلية. في جهده في السنة الثانية، The Dry Spell، انضم إلى جون شقيقه درو، الذي أنتج الفيلم بينما كتب جون وأخرجه وحرره. إنهم يعيشون الآن في لوس أنجلوس، ويعملون معًا باسم The Brothers Dowdle.