ولدت وينونا رايدر في وينونا لورا هورويتز في مقاطعة وينونا، مينيسوتا، وسميت على اسم مدينة وينونا، مينيسوتا. هي ابنة سينثيا (إيستاس)، مؤلفة ومنتجة فيديو، ومايكل هورويتز، ناشر وبائع كتب. عائلة والدها يهودية أوكرانية ويهودية رومانية. لقد نشأت في مزرعة في شمال كاليفورنيا لم يكن بها كهرباء. هي حفيدة تيموثي ليري. كان والداها صديقين للشاعر ألين جينسبيرج وقاما ذات مرة بتحرير كتاب بعنوان "امرأة شامان سيدة الخط الرئيسي"، وهو عبارة عن مختارات من الكتابات عن تجربة المخدرات في الأدب، والتي تضمنت قطعة واحدة من تأليف لويزا ماي ألكوت. لعب رايدر لاحقًا الدور الرئيسي لجوزفين مارش في تعديل رواية المؤلف Little Women (1994).انتقلت رايدر مع والديها إلى بيتالوما، كاليفورنيا عندما كانت في العاشرة من عمرها والتحقت بفصول التمثيل في مسرح المعهد الموسيقي الأمريكي. في سن 13 عامًا، أجرت اختبار فيديو لفيلم Desert Bloom (1986)، لكنها لم تحصل على الدور. ومع ذلك، اكتشفها المخرج ديفيد سيلتزر وألقى بها فيلم لوكاس (1986). عندما اتصلت هاتفيًا لتسألها عن الطريقة التي ترغب بها في ظهور اسمها في الاعتمادات، اقترحت رايدر لأن ألبوم والدها Mitch Ryder & The Detroit Wheels كان يشغل الخلفية. تم اختيار رايدر لدور ماري كورليوني في فيلم The Godfather Part III (1990)، لكنه اضطر إلى ترك الدور بعد إصابته بالأنفلونزا بسبب أداء أفلام Welcome Home وRoxy Carmichael (1990) وحوريات البحر (1990) على التوالي. قالت إنها لا تريد أن تخذل الجميع من خلال تقديم أداء دون المستوى المطلوب. قامت لاحقًا بإخراج فيلم The Age of Innocence (1993) الذي أخرجه مارتن سكورسيزي، والذي تعتقد أنه "أفضل مخرج في العالم".