يشتهر جون آر هاولي بدوره الرئيسي في فيلم Bleeding (2024)، وهو فيلم من أفلام Cineverse تم اختياره كواحد من "أفضل الأفلام لعام 2025" في صحيفة نيويورك تايمز، بالإضافة إلى Perfect Sundays، وهي سلسلة محدودة قادمة. وصف النقاد جون بأنه "مبهر" في فيلم "نزيف" (2024) وأشاروا إلى أن أمامه "مستقبل مشرق ومزدحم" (ريل نيوز ديلي). تم إدراج الفيلم في قائمة "أفضل 100 فيلم رعب جديد لعام 2025" على موقع Rotten Tomatoes، ويتم بثه الآن مجانًا على Amazon Prime Video. ظهر جون لأول مرة على التلفاز بصفته الرجل الرائد في برنامج Perfect Sundays، حيث يصور النضالات العاطفية والاقتصادية لمزارعي الألبان المعاصرين. المسلسل، الذي يتعاون مع أسماء كبرى في مجال الزراعة (Sukup، Nationwide)، في مرحلة ما بعد الإنتاج. خارج الشاشة، يعد جون وجهًا مألوفًا في المشهد المسرحي بوسط مدينة نيويورك، حيث قدم عروضه في مهرجان مسرح ويليامزتاون، ومجموعة إليف، وغيرها من الفرق المشهورة. في عام 2026، تم تكريم جون بجائزة Irish Echo's Irish 40 Under 40 Award لقيادته منظمة GAELTACHT NYC، وهي منظمة تدافع عن مجتمع اللغة الأيرلندية في مدينة نيويورك.